Хантер начал карьеру футболиста в клубе «Лидс Юнайтед» в возрасте пятнадцати лет и отыграл за этот клуб 14 сезонов. Впоследствии бросил работу электрика ради футбола. Начиналась его карьера в любительском составе. Дебютировал в основном составе в 1962 году.
Начинал играть на позиции оттянутого форварда, однако в «Лидс Юнайтед» он перешел на позицию центрального защитника. После того матча стал игровым партнером Джека Чарльтона на десятилетие. В 1964 году «Лидс» вышел в Первый дивизион Футбольной лиги после победы во Второй лиге и спустя год был очень близок к тому, чтобы сделать «золотой дубль», выиграв в одном сезоне и чемпионат, и Кубок Англии, однако они уступили титул чемпионов клубу «Манчестер Юнайтед» по разнице забитых и пропущенных мячей, а финале Кубка Англии проиграли «Ливерпулю» со счетом 1:2, хотя точный пас Хантера Билли Бремнеру и привел к голу в ворота мерсисайдцев.
Хантер дебютировал в составе сборной Англии в 1965 году, однако большую часть международной карьеры оставался дублёром, в общей сложности провел 28 матчей. Был в составе сборной Англии на победном для англичан чемпионате мира 1966 года, однако на поле так и не вышел, поэтому медали не получил. Медаль ему была вручена 10 июня 2009 года.
В 1968 году в составе «Лидс Юнайтед» завоевал Кубок лиги и Кубок ярмарок. Год спустя стал чемпионом Англии, в 1970 году был в составе команды, почти сделавшей уникальный «золотой хет-трик», но в конечном счете не выигравшей ничего.
В 1970 году Хантер получил травму, однако позднее участвовал в чемпионате мира, выйдя на замену в матче против сборной ФРГ, завершившемся со счетом 3:2 в пользу немцев.
В пятом раунде розыгрыша Кубка Англии 1971 года «Лидс» проиграл клубу «Колчестер Юнайтед» со счетом 2:3. По ходу матча «Лидс» проигрывал со счетом 0:3. Хантер забил один мяч.
В 1972 году вместе со своим клубом завоевал Кубок Англии. В финальном матче «Лидс Юнайтед» обыграл «Арсенал» со счетом 1:0.
В 1973 году «Лидс Юнайтед» проиграл в финале Кубка Англии «Сандерленду», позднее проиграл «Милану» в финале ныне не существующего Кубка обладателей кубков УЕФА. В том матче Хантер был удален с поля.
17 октября 1973 года Хантер вышел на поле в составе сборной Англии в последнем матче квалификационного раунда чемпионата мира 1974 года, проходившего в Западной Германии, против сборной Польши, которой для выхода в основную часть мундиаля достаточно было добиться ничьей, а англичанам была необходима лишь победа. При счёте 0:0 Хантер попытался пойти в атаку вдоль боковой линии, но потерял мяч. Польша провела быструю контратаку и вышла вперед. Кларк сравнял счет с пенальти, однако Англия больше не смогла забить ни одного мяча. Игра завершилась со счетом 1:1, что означало, что Англия не смогла пробиться на чемпионат мира.
Хантер стал первым обладателем титула «Игрок года» по версии игроков Футбольной ассоциации Англии, получив приз в конце сезона 1973-74. В том же сезоне Хантер во второй раз стал чемпионом страны.
В следующем сезоне его игровым партнером стал Гордон Маккуин. «Лидс» провел 29-матчевую беспроигрышную серию и сумел добиться победы в лиге. Хантер провел пятый сезон в высшем дивизионе. Переход тренера «Лидс Юнайтед» Дона Реви на работу в сборную Англии позволил международной карьере Хантера продлиться до 1975, несмотря на то, что многие ожидали того, что он покинет сборную после неудачной игры со сборной Польши.
Его прозвище «Bites yer legs» возникло из-за хорошего уровня отбора мяча. Когда тренеру сообщили, что Хантер сломал ногу, тот спросил: «Кому?».