Джон дебютировал в кино в 1968 году, сыграв роль робота в телесериале «Доктор Кто», в котором он также играл чужеродного гвардейца в 1969 году. В 2007 году Аттербери сыграл роль Финиса Найджеллуса Блэка в фильме «Гарри Поттер и орден Феникса». В 2011 году он сыграл свою 13-ю и последнюю роль - члена совета 1 в фильме в фильме «Кухня любви (англ.)русск.».
В 2009-2011 года Джон выступил композитором трёх фильмов.