Патрисия Рут Миллер родилась и выросла в Сент-Луисе (штат Миссури, США) в семье выходцев из Ирландии. C детства она любила кинематограф, особенно увлекалась творчеством русской актрисы Аллы Назимовой, работавшей по контракту в США. Фильм «Красный фонарь» (англ. The Red Lantern, 1919 год), например, она пересматривала несколько раз. Достигнув совершеннолетия, девушка отправилась в Голливуд. Пройдя несколько неудачных просмотров на студии Дугласа Фербенкса, она неожиданно встречает там своего кумира. Назимова, впечатлённая восторженностью и красотой Патрисии, предлагает ей маленькую роль продавщицы в фильме «Камилла» (англ. Camille, 1921), в котором, кроме неё, снимался Рудольф Валентино.
В 1922 году Пэтси Рут стала одной из тринадцати участниц финала WAMPAS Baby Stars - рекламного шоу, продвигающих в кинематографе молодые дарования.
После нескольких незначительных ролей Миллер была приглашена на главную женскую роль в одном из вестернов Тома Микса, где она получила, по её словам, незабываемый жизненный опыт: «научилась скакать на мустангах, стрелять из револьвера и выживать в затруднительных обстоятельствах». Более позитивный опыт она обрела после работы с Чарлзом Реем в мелодраме «Девушка, которую я любил» (англ. The Girl I Loved, 1923 год), названной New York Tribune «самой красивой, романтичной, острой и мучительной картиной, которую мы когда-либо видели». В том же году выходит лента «Горбун из Нотр-Дама», где Патрисия исполняет роль Эсмеральды. Кинокритики высоко отзываются как об этой работе как в целом: «Лон Чейни, Норман Керри и восходящая звезда Патрисия Рут Миллер взяли классическую историю о героизме и любви и создали неизгладимое произведение искусства, которое остается захватывающим и по сей день», так и об отдельных эпизодах: «Патрисия Рут Миллер сохраняет свою чистоту даже во время танца для толпы, становясь совестью для этой преисподней»).
После такого успеха актрисе удалось поработать с одними из лучших режиссёров 1920-х годов: Виктором Шёстрёмом, Эрнстом Любичем, Чарльзом Рейснером. Актёрская карьера Миллер продолжалась 10 лет с 1922 по 1931 год и завершилась с приходом в кино звука. Часто говорят, что у Патрисии был не красивый голос, однако это опровергается тем, что она неоднократно и с успехом принимала участие в радиопостановках.
В 1929 году Миллер вышла замуж за режиссёра Тэя Гарнетта, но через четыре года семейный союз распался. В сентябре 1937 года актриса вновь вступает в брак со сценаристом Джоном Ли Махиным. Именно в это время она увлеклась сочинительством: писала пьесы для радио, киносценарии, рассказы и даже роман. Кроме того, она издала книгу о Петре Ильиче Чайковском «Музыка в моём сердце» (англ. Music in My Heart), на основе которой на Бродвее был поставлен одноимённый мюзикл, выдержавший в 1947-1948 годах 124 представления.
Пэтси Рут Миллер умерла в 1995 году в своем доме в Палм-Дезерт (Калифорния) в возрасте 91.