Вениамин Захарович Радомысленский родился 19 января 1909 года в Царицыне. Служил на Балтийском флоте, в 1929 году окончил театральное отделение рабфака и в 1931 году литературный факультет Московского университета.
Вениамин Радомысленский участвовал в Великой Отечественной войне, служил политработником Северного военно-морского флота, начальником театра Северного флота, был награждён боевыми орденами и медалями.
Вместе с К. С. Станиславским участвовал в создании Оперно-драматической студии, впоследствии, в 1935 году, Вениамин Радомысленский возглавил эту студию и руководил ею до 1938 года.
С 1945 по 1980 год, вплоть до дня своей смерти, Вениамин Радомысленский был ректором Школы-Студии МХАТ им. В. И. Немировича-Данченко. Всю его жизнь называют подлинным служением искусству.
В 1956 году способствовал созданию театра «Современник», а также Нового драматического театра.
Вениамин Захарович возглавлял народный театральный университет при ВТО, участвовал в подготовке к изданию собрания сочинений К. С. Станиславского.
Его сын, Евгений Вениаминович, окончил Щукинское училище и так же, как и отец, прочно связал свою жизнь с театром, став режиссёром.
Из воспоминаний о Радомысленском Олега Павловича Табакова
…он относился к Школе-студии как к родному дому и изо всех сил старался привить это чувство своим ученикам. Вениамин Захарович бывал достаточно грозен, но никогда не держал зла. И студенты необыкновенно уважали его и за справедливый гнев, и за широту души. Он умел подчинить дисциплине ораву необразованных студентов, но при этом никогда не лишал их творческой свободы
Он много времени уделял Володе Высоцкому, который не был в те годы первым студентом. Володя часто нарушал разные дисциплинарные условности, балагурил, был неуправляем, но Радомысленский одним из первых почувствовал в нём искру Божию. Уже много позже, когда Высоцкий стал знаменитым, Вениамин Захарович часто приглашал его в училище, и мы собирались, чтобы послушать песни. На третий курс пришел Женя Урбанский. И это тоже заслуга Вениамина Захаровича.
Умер Вениамин Захарович 26 октября 1980 года, похоронен на Востряковском кладбище.